Το 1386 καθορίζεται η ιστορική και πολιτισμική εξέλιξη αλλά και η σημερινή ιδιαιτερότητα της Κέρκυρας. Οι βαθιές δυναστικές κρίσεις των Ανδηγαυών, ο συσχετισμός δυτικών συμφερόντων στην περιοχή, η εξασθένιση του Βυζαντινού Κράτους αλλά και η επικίνδυνα ανερχόμενη τουρκική απειλή δημιουργούν το κατάλληλο κλίμα για την αναζήτηση μίας σταθερής πολιτικής προστασίας στο ταραγμένο Ιόνιο και την Αδριατική. Έτσι, τη χρονιά αυτή η Κέρκυρα ζητά επίσημα την προσάρτησή της στο Βενετικό Κράτος. Στις 28 Μαΐου 1386 η βενετική σημαία με το φτερωτό λιοντάρι, σύμβολο του Ευαγγελιστή Μάρκου και προστάτη της Βενετίας, κυματίζει στο Παλαιό Φρούριο και οι πολίτες της Κέρκυρας εντάσσονται ειρηνικά στο καθεστώς των πιστών υπηκόων της “Γαληνοτάτης Δημοκρατίας του Αγίου Μάρκου”.
Οι Βενετοί διατηρούν το φεουδαρχικό σύστημα των Ανδηγαυών, όπου επικρατεί η ισχυρή αριστοκρατία, και ακολουθούν και ένα διοικητικό σύστημα συγκεντρωτισμού σε συνδυασμό με την αναγνώριση σχετικής αυτονομίας. Η τοπική εξουσία ασκείται από τον Βάιλο, δύο Συμβούλους και τον «Προνοητή Καπετάνο». Aργότερα, τίθεται επικεφαλής ο «Γενικός Προνοητής Θάλασσας», αρχηγός του βενετικού στόλου στη Μεσόγειο. Όσον αφορά τη θρησκευτική τους πολιτική, οι Βενετοί ακολουθούν το πάγιο δόγμα τους «πρώτα Βενετσιάνοι και μετά χριστιανοί» και δεν προκαλούν το θρησκευτικό φρόνημα των ορθόδοξων υπηκόων. Ωστόσο, αυτή η μετριοπαθής πολιτική καταστρατηγείται συχνά από τον Λατινεπίσκοπο, εκπρόσωπο του Πάπα, με αποτέλεσμα να δημιουργείται πολλές φορές διαμάχη ανάμεσα στα δύο δόγματα. Επιπλέον, οι Βενετοί διατηρούν το αξίωμα του Μεγάλου Πρωτοπαπά, στον οποίο με την πάροδο του χρόνου αναγνωρίζεται αναβαθμισμένη σχεδόν επισκοπική εξουσία. Σε επίπεδο αυτοδιοίκησης λειτουργεί στο νησί ιδιαίτερο σώμα από Κερκυραίους «πολίτες» (Comunita della Magnifica Citta di Corfu) με αναγνωρισμένες σταδιακά αρμοδιότητες και καθήκοντα.
Σε όλη την περίοδο της Βενετοκρατίας η κοινωνική και διοικητική τάξη υποστηρίζεται από ένα πλούσιο τελετουργικό τυπικό τόσο στο θρησκευτικό όσο και στον κοσμικό τομέα, που εξυμνεί σημειολογικά την πολιτική φήμη της Γαληνοτάτης. Έχοντας την άμεση καταγωγή του στο Βυζάντιο, μεταφέρεται στην Κέρκυρα απευθείας από τη Βενετία, η οποία, ως γνωστόν, όχι μόνο δεν αρνείται ποτέ τη βυζαντινή της καταγωγή αλλά απεναντίας σ΄ αυτήν στηρίζει την ιδιαιτερότητά της. Κερκυραίοι και Βενετοί συμμετέχουν από κοινού στις δημόσιες τελετές, κορυφαία στιγμή των οποίων θεωρούνται η άφιξη του εκάστοτε «Γενικού Προβλεπτή» και φυσικά οι λιτανείες του Αγίου Σπυρίδωνος. Ακόμα και σήμερα οι επίσημες θρησκευτικές κυρίως τελετές αποπνέουν τη γοητεία και την ανάμνηση των τελετουργιών εκείνης της εποχής, αλλά συγχρόνως σκιαγραφούν τον ιδιαίτερο χαρακτήρα του νησιού και των κατοίκων του σε σχέση με τον υπόλοιπο ελληνικό χώρο.
Αναμφίβολα, η βενετική περίοδος σηματοδοτεί μια μεγάλη οικονομική και πληθυσμιακή ανάπτυξη στην Κέρκυρα. Δεν απουσιάζουν βέβαια οι πολεμικές συγκρούσεις, οι φυσικές καταστροφές (σεισμοί), οι εσωτερικές κοινωνικές αναταραχές ή ακόμα και οι μεγάλοι λοιμοί. Σημαντικός παράγοντας στην οικονομική ευημερία του νησιού είναι η επιδοτούμενη από τη βενετική εξουσία και αποκλειστική σχεδόν καλλιέργεια της ελιάς, που έχει ως αποτέλεσμα τη δημιουργία ενός απέραντου και μοναδικής φυσικής ομορφιάς δάσους ελαιώνων. Επιπλέον, το συνεχώς ανερχόμενο εμπόριο στο Ιόνιο Πέλαγος καθιστά την Κέρκυρα πολύ σημαντικό εμπορικό σταθμό της Βενετίας. Κατά συνέπεια, δημιουργείται από νωρίς αστική τάξη, που επιδίδεται σε διάφορες εμπορικές δραστηριότητες και αποκτά πλούτο και μόρφωση. Ιδιαίτερα, πολλοί νέοι αστοί σπουδάζουν συστηματικά στο πανεπιστήμιο της Padova. Φυσικά, ο φτωχός λαός δεν είχε καμία δυνατότητα ούτε συμμετοχής στη διοίκηση ή πρόσβασης στη μόρφωση, με αποτέλεσμα το κοινωνικό χάσμα να προκαλεί συχνές και έντονες εξεγέρσεις.
Η σταδιακή απώλεια σημαντικών βενετικών κτήσεων στη Μεσόγειο, όπως η Κύπρος και κυρίως η Κρήτη, που περνούν σταδιακά στην οθωμανική κυριαρχία, αναδεικνύει ακόμη περισσότερο τη ζωτική σημασία που είχε για τη Βενετία η Κέρκυρα, ταυτισμένη πλέον ουσιαστικά, όπως και τα υπόλοιπα Ιόνια, με το θαλάσσιο κράτος της. Έτσι, οι Βενετοί οχυρώνουν την Κέρκυρα με ισχυρά τείχη, προκειμένου να ανακόψουν τη μουσουλμανική προέλαση προς τη Δύση και να αποτρέψουν τις καταστροφικές συνέπειες. Ωστόσο, η πόλη της Κέρκυρας ήδη από το 13ο αιώνα επεκτείνεται σταδιακά έξω από το Παλαιό Φρούριο και έτσι δημιουργείται η σημερινή πόλη, που ονομάζεται μπόργκο ή ξωπόλι και είναι ατείχιστη και, κατα συνέπεια, εύκολη λεία στις συνεχιζόμενες τουρκικές επιδρομές. Στα τέλη του 16ου αιώνα η επιβεβλημένη από τον κίνδυνο των επιδρομών περιτείχιση της πόλης έξω από το Παλαιό Φρούριο και η οχύρωση του λόφου του Αγίου Μάρκου (Νέο Φρούριο) σχεδόν ολοκληρώνονται σε σχέδια σημαντικών στρατιωτικών μηχανικών της Γαληνοτάτης Δημοκρατίας, με αποτέλεσμα το συνολικό σύστημα των κερκυραϊκών οχυρώσεων να θεωρηθεί «πρότυπο των τεχνών» για την Ευρώπη. Σ’ αυτά τα υποδειγματικά οχυρωματικά βενετικά έργα οφείλεται η εντυπωσιακή μορφή της σημερινής πόλης με τα Φρούρια, τον οικοδομημένο ιστό και τη μεγάλη πλατεία Σπιανάδα. Οι δύο μεγαλύτερες και καταστρεπτικές τουρκικές πολιορκίες του 1537 και η τελευταία του 1716 αναχαιτίζονται, καθώς τα κερκυραϊκά απόρθητα Φρούρια βάζουν τέλος στην τουρκική προσπάθεια επέκτασης στο Ιόνιο Πέλαγος. Παράλληλα και κυρίως μετά το 1669 με την οριστική πτώση της Κρήτης, το κύμα προσφύγων προς τα ασφαλή Ιόνια Νησιά και φυσικά την Κέρκυρα δημιουργεί μία νέα δυναμική σε όλους τους τομείς της οικονομίας, της κοινωνίας και του πολιτισμού. Επί τέσσερις αιώνες η βενετική κυριαρχία επιδρά καταλυτικά στη φυσιογνωμία της Κέρκυρας αλλά και των υπόλοιπων Ιόνιων Νησιών, που υπάγονται πολύ γρήγορα στο «φτερωτό λιοντάρι». Καθώς το Ιόνιο Πέλαγος διαδραματίζει για τη Βενετία καίριο στρατηγικό ρόλο, τα Επτάνησα αποτελούν το μοναδικό τμήμα της Βαλκανικής Χερσονήσου που δεν γνωρίζει ουσιαστικά τον οθωμανικό ζυγό. Έτσι, μέσω της βενετικής κατάκτησης παραμένουν στην πολιτική, κοινωνική και πολιτισμική σφαίρα της χριστιανικής Ευρώπης, ζουν μαζί της και ακολουθούν τις εξελίξεις της.
